аспирант
Россия
сотрудник
Казань, Россия
аспирант
Россия
сотрудник
Казань, Республика Татарстан, Россия
сотрудник
Россия
Исследования проводили с целью выявления возможности применения штаммов эндофитных бактерий рода Bacillus на однодольных и двудольных растениях для повышения их засухоустойчивости. Определяли показатели всхожести семян, длину корней, уровень перекисного окисления липидов, содержание фотосинтетических пигментов и свободного пролина. Схема вегетационных опытов предусматривала моделирование 30 %-ной засухи на песке и предпосевную обработку семян яровой пшеницы сорта Йолдыз и сои сорта Султана эндофитными бактериями Bacillus subtilis KS-55 AU, Bacillus cereus KS-56 AU, Bacillus pumilus KS-57 AU, Bacillus megaterium KS-58 AU, Bacillus cereus KS-59 AU, Bacillus megaterium KS-60 AU и Bacillus pumilus KS-61 AU. Бактерии лучше стимулировали рост корней при использовании титра 1×106 клеток в 1 мл препарата (прибавка на сое с Bacillus subtilis KS-55 AU и Bacillus megaterium KS-60 AU составила 0,6 см, на пшенице с Bacillus cereus KS-56 AU, Bacillus cereus KS-59 AU и Bacillus pumilus KS-61 AU – 0,4 см). На пшенице особо выделялся штамм Bacillus subtilis KS-55 AU, обработка которым способствовала повышению всхожести на 30 %, снижению уровня перекисного окисления липидов на 46 %, увеличению количества свободного пролина на 148 %, фотосинтетических пигментов – на 6 %, относительно контрольного варианта. На растениях сои этот штамм способствовал повышению всхожести на 40 %, обработка Bacillus cereus KS-59 AU приводила к снижению уровня перекисного окисления липидов на 47 %, накоплению пролина – на 73 %, Bacillus pumilus KS-61 AU повышал содержание суммарного хлорофилла на 141 %, относительно контрольного варианта. Таким образом, можно заключить, что указанные штаммы эндофитных бактерий улучшают рост и развитие проростков яровой пшеницы и сои, а также служат индукторами устойчивости культур к почвенной засухе.
яровая пшеница, соя, эндофитные бактерии рода Bacillus, засуха, перекисное окисление липидов, пролин, хлорофилл
Введение. Сельскохозяйственные культуры в течение вегетационного периода постоянно испытывают действие стрессов различной природы [1]. Один из наиболее распространенных стрессов в мире – засуха, для региона Поволжья достаточно частое явление – почвенная засуха [2, 3, 4]. Уровень устойчивости растений к этому неблагоприятному фактору среды может зависеть от различных причин, начиная с комплекса защитных механизмов самих растений и заканчивая интенсивностью и продолжительностью воздействия стресса [5, 6, 7]. Определенные вклад в стрессоустойчивость культур может вносить обработка семян и надземной части растений полезными рост-стимулирующими бактериями (PGPB – plant growth-promoting bacteria) [8]. Многочисленные положительные свойства использования эндофитных бактерий – обширной группы непатогенных микроорганизмов, обитающих внутри растений – показаны в работах исследователей по всему миру [9, 10, 11]. Преимуществом применения конкретно этих бактерий в растениеводстве считают их способность проникать непосредственно в ткани растений, корректируя своими метаболитами их рост и развитие, защиту от болезней и стрессов, что в конечном итоге приводит к повышению продуктивности [12]. Поэтому количество зарегистрированных и разрешенных к применению на территории РФ препаратов на основе таких «полезных» микроорганизмов ежегодно увеличивается [13]. Однако большинство препаратов представлено биологическими фунгицидами, которые применяют для борьбы с фитопатогенными грибами [14, 15]. В то же время механизмы протекторного действия эндофитных бактерий на растения в условиях стрессов абиотической природы полностью не расшифрованы, а сведений для комплексного анализа физиолого-биохимических маркеров положительного влияния эндофитных бактерий на различные группы растений при дефиците влаги в почве недостаточно [16].
Цель исследования – выявление особенностей ответа проростков яровой пшеницы и сои на обработку семян эндофитными бактериями рода Bacillus при почвенной засухе и выделение биохимических маркеров их позитивного действия на растения.
Условия, материалы и методы. Поскольку большинство изолированных нами из семян и корней ярового ячменя и пшеницы местной (ФГБУН ФИЦ «Казанский научный центр Российской академии наук») и зарубежной селекции эндофитных бактерий относились к роду Bacillus, в работе рассматривали штаммы этого таксона – B. subtilis KS-55 AU, B. cereus KS-56 AU, B. pumilus KS-57 AU, B. megaterium KS-58 AU, B. cereus KS-59 AU, B. megaterium KS-60 AU и B. pumilus KS-61 AU.
На начальном этапе изучали влияние разного титра клеток бактерий на рост корней однодольных (яровая пшеница сорта Йолдыз) и двудольных (соя сорта Султана) культур. Для этого подсчитывали количество клеток микроорганизмов в инокуляте с использованием камеры Горяева. Затем семена обрабатывали 75 %-ным этанолом, многократно промывали стерильной дистиллированной водой и замачивали на 24 ч в суспензии бактериальных клеток с титром 1×105 клеток/мл (кл./мл), 1×106 кл./мл и 1×107 кл./мл. В контрольном варианте семена обрабатывали стерильной водопроводной водой. В качестве биологического (положительного) контроля был выбран эндофит Bacillus mojavensis PS17, выделенный из семян пшеницы [17]. Длину корней учитывали через 3 суток.
После определения рост-стимулирующего титра клеток моделировали условия почвенной засухи для выявления протекторного действия эндофитов рода Bacillus на растения при дефиците влаги. Семена яровой пшеницы сорта Йолдыз в количестве 20 шт. и сои сорта Султана в количестве 10 шт. высевали в вегетационные сосуды объемом 5 л (повторность трехкратная), заполненные стерильным кварцевым песком, увлажняли питательным растительным раствором PNS (plants nutrient solution) [18] и проращивали в течение 14-и суток в климатической камере HPP 750 Memmet (Германия) при световом периоде 16 ч и температуре +23 ºС. Влажность субстрата поддерживали весовым методом на уровне 30 % от полной влагоемкости (ПВ). В ходе опыта фиксировали всхожесть семян, длину надземной части и корневой системы. Об уровне стрессоустойчивости растений судили по накоплению продукта перекисного окисления липидов (ПОЛ) – малонового диальдегида (МДА) [19]. Помимо этого, определяли содержание свободного пролина с использованием кислого нингидринового реактива [20] и экстрагировали фотосинтетические пигменты (хлорофилл a и b) 96 %-ным этиловым спиртом [21]. Оптическую плотность растворов определяли на планшетном спектрофотометре SpectroStar nano.
Закладку экспериментов и измерения осуществляли в нескольких (не менее трёх) биологических и аналитических повторностях. Результаты обрабатывали в программе Excel с вычислением среднего значения и стандартного отклонения. Для выявления значимых различий между контрольным и испытываемыми вариантами использовали t-критерий Стьюдента (различия оценивали при уровне значимости р<0,05).
Результаты и обсуждение. На начальном этапе все изучаемые штаммы эндофитных бактерий продемонстрировали стимулирующую активность на проростках высших растений. Наибольшее увеличение длины корней сои (на 0,6 см), относительно контроля, отмечали в вариантах с B. subtilis KS-55 AU и B. megaterium KS-60 AU (табл. 1). На проростках яровой пшеницы наибольшую прибавку (0,4 см) отмечали в вариантах с B. cereus KS-56 AU, B. cereus KS-59 AU и B. pumilus KS-61 AU (табл. 2).
Таблица 1 – Влияние разного титра клеток эндофитных бактерий на длину корней сои, см
|
Вариант |
Титр бактериальной суспензии, кл./мл |
||
|
1×105 |
1×106 |
1×107 |
|
|
Контроль |
1,6±0,1 |
||
|
KS-55 AU |
1,6±0,1 |
2,2±0,2* |
1,8±0,2 |
|
KS-56 AU |
1,6±0,2 |
2,0±0,2* |
1,8±0,1 |
|
KS-57 AU |
1,6±0,1 |
1,7±0,2 |
1,8±0,1 |
|
KS-58 AU |
1,7±0,2 |
1,7±0,1 |
1,8±0,1 |
|
KS-59 AU |
1,7±0,2 |
2,1±0,1* |
2,0±0,1* |
|
KS-60 AU |
1,8±0,1 |
2,2±0,1* |
2,0±0,2* |
|
KS-61 AU |
1,6±0,2 |
1,9±0,1* |
1,6±0,3 |
|
PS17 |
2,0±0,1* |
2,1±0,3* |
1,6±0,1 |
*(здесь и в табл. 2) различия между контрольным и испытываемыми вариантами достоверны при уровне значимости р<0,05.
Таблица 2 – Влияние разного титра клеток эндофитных бактерий на длину корней яровой пшеницы, см
|
Вариант |
Титр бактериальной суспензии, кл./мл |
||
|
1×105 |
1×106 |
1×107 |
|
|
Контроль |
3,5±01 |
||
|
KS-55 AU |
3,5±0,2 |
3,8±0,1* |
3,6±0,1 |
|
KS-56 AU |
3,6±0,2 |
3,9±0,1* |
3,6±0,1 |
|
KS-57 AU |
3,5±0,1 |
3,5±0,2 |
3,8±0,1* |
|
KS-58 AU |
3,5±0,1 |
3,7±0,2 |
3,5±0,1 |
|
KS-59 AU |
3,5±0,2 |
3,9±0,1* |
3,8±0,2 |
|
KS-60 AU |
3,6±0,1 |
3,7±0,1 |
3,6±0,1 |
|
KS-61 AU |
3,5±0,1 |
3,9±0,2* |
3,5±0,1 |
|
PS17 |
3,5±0,2 |
3,8±0,1* |
3,7±0,1 |
Строгой корреляции между увеличением титра клеток бактерий и изменением длины корней не наблюдали. Но при использовании всех исследуемых штаммов бактерий, кроме B. pumilus KS-57 AU и B. megaterium KS-58 AU, наилучший стимулирующий эффект отмечали при титре 1×106 кл./мл. Поэтому для дальнейшего изучения влияния эндофитов рода Bacillus на засухоустойчивость растений семена обрабатывали инокулятом в концентрации 1×106 кл./мл.
В условиях моделируемой почвенной засухи предпосевная обработка эндофитными бактериями способствовала сохранению всхожести семян у яровой пшеницы на уровне 80…100 % (исключая обработку штаммом B. megaterium KS-60 AU), у сои – 70…100 % (кроме штаммов B. pumilus KS-57 AU и B. megaterium KS-58 AU). Тогда как без их использования величины этих показателей составляли соответственно 70 % и 60 % (табл. 3). Вероятно, благодаря бактериальной колонизации поверхности, семена получают преимущества при прорастании в неблагоприятных условиях.
Таблица 3 – Всхожесть семян яровой пшеницы и сои в условиях 30 % почвенной засухи, %
|
Вариант |
Всхожесть семян, % |
|
|
яровая пшеница |
соя |
|
|
Контроль |
70 |
60 |
|
KS-55 AU |
100 |
100 |
|
KS-56 AU |
100 |
70 |
|
KS-57 AU |
100 |
60 |
|
KS-58 AU |
80 |
60 |
|
KS-59 AU |
100 |
80 |
|
KS-60 AU |
70 |
70 |
|
KS-61 AU |
100 |
80 |
|
PS17 |
90 |
100 |
Кроме всхожести, в вариантах с яровой пшеницей, обработанных штаммами B. subtilis KS-55 AU, B. cereus KS-59 AU и B. pumilus KS-61 AU, зафиксирован наибольший прирост корня – на 23 мм, на 20 мм и на 16 мм соответственно, относительно контрольного варианта. Похожую тенденцию наблюдали по длине стебля. После обработки B. subtilis KS-55 AU у яровой пшеницы она увеличивалась, по сравнению с контролем, на 17 мм, B. megaterium KS-58 – на 10 мм, B. cereus KS-59 AU – на 12 мм, B. pumilus KS-61 AU – на 24 мм (рис. 1).
Рис. 1 – Длина проростков яровой пшеницы в условиях 30 % почвенной засухи.
*(здесь и на рис. 2) различия между контрольным и испытываемыми вариантами достоверны при уровне значимости р<0,05.
Практически аналогичную картину отмечали на проростках сои. Длина корня после обработки штаммами B. subtilis KS-55 AU увеличивалась на 29 мм, B. cereus KS-59 AU – на 13 мм, B. pumilus KS-61 AU – на 35 мм. Длина стебля в варианте со штаммом B. subtilis KS-55 AU возрастала на 19 мм, B. pumilus KS-57 AU – на 14 мм, B. cereus KS-59 AU – на 15 мм, B. pumilus KS-61 AU – на 2 мм (рис. 2).
Рис. 2 – Длина проростков сои в условиях 30 % почвенной засухи.
Такие ответные реакции, в частности со стороны корневых систем, на инокуляцию бактериями рода Bacillus могут быть связаны с синтезом индолил-3-уксусной кислоты (ИУК). Так, по данным О. В. Ласточкиной [22], в условиях засухи B. subtilis 104 стимулировал процессы образования и роста корней пшеницы благодаря индукции этого гормона ауксинового ряда.
Очевидно, что при засухе происходит нарушение нормального течения физиологических, биохимических процессов внутри растений. Одно из них – перекисное окисление липидов (ПОЛ) клеточных мембран, вызываемое избыточным количеством активных форм кислорода (АФК) [23]. Важным признаком их повреждения считают накопление малонового диальдегида (МДА).
Содержание МДА в листьях опытных вариантов со штаммами, по сравнению с контролем, снижалось (табл. 4, табл. 5). При обработке пшеницы самое значительное уменьшение величины этого показателя (на 46 %), которое свидетельствует о лучшей целостности мембран при засухе, отмечено в варианте со штаммом B. subtilis KS-55 AU, при обработке сои (на 47 %) – со штаммом B. cereus KS-59 AU.
Таблица 4 – Влияние эндофитных бактерий на содержание МДА, свободного пролина и количество фотосинтетических пигментов в яровой пшенице в условиях 30 % почвенной засухи
|
Вариант |
Содержание МДА ммоль/г сырой массы |
Пролин, мг/г сырой массы |
Хлорофилл а и б, мг/г сырой массы |
|
Контроль |
18,81±0,04 |
33,21±0,03 |
1,464±0,002 |
|
KS-55 AU |
10,22±0,02* |
82,49±0,07* |
1,550±0,003* |
|
KS-56 AU |
16,37±0,04* |
38,53±0,07* |
1,465±0,010 |
|
KS-57 AU |
14,48±0,02* |
37,32±0,08* |
1,466±0,007 |
|
KS-58 AU |
17,15±0,03* |
40,94±0,02* |
1,469±0,009 |
|
KS-59 AU |
13,70±0,01* |
50,94±0,05* |
1,540±0,002* |
|
KS-60 AU |
17,57±0,04* |
34,66±0,02* |
1,452±0,007* |
|
KS-61 AU |
15,54±0,02* |
49,49±0,02* |
1,507±0,003* |
|
PS17 |
14,36±0,01* |
95,05±0,08* |
1,746±0,004* |
Таблица 5 – Влияние эндофитных бактерий на содержание МДА, свободного пролина и количество фотосинтетических пигментов в сое в условиях 30 % почвенной засухи
|
Вариант |
Содержание МДА, ммоль/г сырой массы |
Пролин, мг/г сырой массы |
Хлорофилл а и б, мг/г сырой массы |
|
Контроль |
33,33±0,17 |
34,90±0,06 |
0,187±0,002 |
|
KS-55 AU |
20,83±0,01* |
55,43±0,02* |
0,444±0,003* |
|
KS-56 AU |
26,67±0,03* |
35,46±0,04 |
0,189±0,005 |
|
KS-57 AU |
24,23±0,05* |
34,90±0,03 |
0,188±0,005 |
|
KS-58 AU |
33,32±0,18 |
39,73±0,02* |
0,285±0,007* |
|
KS-59 AU |
17,81±0,02* |
60,51±0,01* |
0,410±0,004* |
|
KS-60 AU |
30,54±0,02* |
35,01±0,05 |
0,189±0,001 |
|
KS-61 AU |
24,00±0,03* |
49,49±0,03* |
0,451±0,001* |
|
PS17 |
22,65±0,01* |
53,74±0,02 |
0,301±0,002 |
На стабильность метаболизма растений и целостность мембран может также оказывать влияние свободный пролин, накопление которого увеличивается при стрессах [24]. В наших экспериментах в проростках пшеницы и сои, обработанных перед посадкой штаммами B. subtilis KS-55 AU, B.cereus KS-59 AU и B. pumilus KS-61 AU, этот низкомолекулярный антиоксидант аккумулировался сильнее всего (см. табл. 4, табл. 5). Содержание пролина в тканях пшеницы при обработке штаммом B. subtilis KS-55 AU возрастало, относительно контроля, на 148 % в проростках сое в варианте с B.cereus KS-59 AU – на 73 %. Ранее в работе Han Q-Q. Было показано, что при использовании PGPB в растениях кукурузы происходило накопление пролина, благодаря которому повышалось относительное содержание воды в клетках [25].
В листьях, обработанных эндофитами растений, увеличивалось содержание фотосинтетических пигментов (хлорофилла a и b), что свидетельствует об уменьшении отрицательного влияния дефицита влаги на их синтетический аппарат (см. табл. 4, табл. 5). Необходимо отметить, что максимальное повышение концентрации пигментов (на 6 %) в листьях пшеницы отмечено при обработке штаммом B. subtilis KS-55 AU. В листьях сои содержание суммарного хлорофилла a и b сильнее всего (на 141 %) возрастало при обработке B. pumilus KS-61. Аналогичное увеличение количества фотосинтетических пигментов при обработке биологическими препаратами наблюдали Мартынов А. А. и соавт. [26]. В работе Аллагуловой Ч. Р. [27] были зафиксированы увеличение концентрации фотосинтических пигментов и снижение содержания МДА при солевом стрессе у растений, обработанных бактериями B. subtilis GB03.
Выводы. Предпосевная обработка семян однодольных (яровая пшеница сорта Йолдыз) и двудольных (соя сорта Султана) растений эндофитными бактериями рода Bacillus стимулирует рост и стрессоустойчивость культур. Корреляции между используемым титром клеток бактерий и изменением длины корней не обнаружено, но наиболее близкой к оптимальной рост-стимулирующей концентрацией бактерий для обработки семян была 1×106 клеток в 1 мл препарата (длина корня сои увеличивалась на 0,6 см, пшеницы – 0,4 см).
В условиях вегетационных опытов отмечено положительное влияние бактерий, в особенности штаммов Bacillus subtilis KS-55 AU, Bacillus cereus KS-59 AU и Bacillus pumilus KS-61 AU, на устойчивость однодольных и двудольных культур к условиям почвенной засухи и выявлены биохимические маркеры позитивного действия. Происходило достоверное снижение уровня перекисного окисления липидов, интегрального показателя устойчивости мембран при стрессах, у пшеницы на 46 %, у сои – на 47 %. В обработанных вариантах отмечали накопление одного из важнейших осмопротекторов – свободного пролина: у пшеницы – на 148 %, у сои – на 73 %. Концентрация фотосинтетических пигментов (хлорофилла а и б) у пшеницы возрастала на 6 %, у сои – на 141 %, что указывает на сохранение стабильности фотосинтетического аппарата в листьях при засухе. После предпосевной обработки семян яровой пшеницы сорта Йолдыз эндофитными микроорганизмами число взошедших семян увеличилось на 30 %, сои сорта Султана – на 40 %.
1. Abiotic stress responses and microbe-mediated mitigation in plants: the omics strategies / K. K. Meena, A. M. Sorty, U. M. Bitla, et al. // Frontiers in plant science. 2017. Vol. 8. P. 191-215.
2. Оценка эффективности предпосевной обработки семян и посевов биологически активными веществами на яровой пшенице в условиях Предкамья Республики Татарстан / М. Ф. Амиров, А. Я. Сафиуллин, М. Ю. Гилязов [и др.] // Вестник Казанского государственного аграрного университета. - 2023. - Т. 18, № 2(70). - С. 5-12.
3. Изменение термических ресурсов вегетационного периода и урожайность яровой пшеницы в условиях Среднего Поволжья / А. Р. Сержанова, М. Ю. Гилязов, Ф. Ш. Шайхутдинов [и др.] // Вестник Казанского государственного аграрного университета. - 2023. - Т. 18, № 1(69). - С. 38-44.
4. Мадякин, Е. В. Исследования по адаптивности сортов яровой пшеницы в Поволжье / Е. В. Мадякин, О. И. Горянин // Вестник Ульяновской государственной сельскохозяйственной академии. - 2023. - № 1(61). - С. 40-45.
5. Крупнов В. А. Генетическая сложность и контекст-специфичность признаков урожая пшеницы в засушливых условиях // Вавиловский журнал генетики и селекции. 2013. Т. 17. №. 3. С. 524-534.
6. Амиров, М. Ф. Влияние минеральных удобрений, обработки семян и посевов на продуктивность яровой пшеницы в условиях Предкамья Республики Татарстан / М. Ф. Амиров, Д. И. Толокнов // Вестник Казанского государственного аграрного университета. - 2022. - Т. 17, № 2(66). - С. 8-13.
7. Якомаскин, С. С. Минеральное питание как основа физиологических процессов, происходящих в растениях / С. С. Якомаскин, В. И. Каргин, А. А. Зубарев // Вестник Ульяновской государственной сельскохозяйственной академии. - 2023. - № 2(62). - С. 36-40.
8. The potential application of endophytes in management of stress from drought and salinity in crop plants / H. Verma, D. Kumar, V. Kumar, et al. // Microorganisms. 2021. Vol. 9. No. 8. Article 1729. URL: https://www.mdpi.com/2076-2607/9/8/1729 (дата обращения: 01.11.2023). doi:https://doi.org/10.3390/microorganisms9081729.
9. Enhancement of drought stress tolerance in crops by plant growth promoting Rhizobacteria / S. S. K. P. Vurukonda, S. Vardharajula, M. Shrivastava, et al. // Microbiological Research. 2016. Vol. 184. P. 13-24.
10. Mercado-Blanco J., Lugtenberg B. J. J. Biotechnological applications of bacterial endophytes // Current Biotechnology. 2014. Vol. 3. No. 1. P. 60-75.
11. Особенности действия бактерий Bacillus subtilis № 2 и гуминового препарата на плодообразование перца сладкого / В.Н. Пищик, Н.И. Воробьёв, О.Р. Удалова и др. // Российская сельскохозяйственная наука. 2019. № 3. С. 22-27.
12. Щербаков А. В., Заплаткин А. Н., Чеботарь В. К. Эндофитные бактерии, населяющие семена пшеницы, перспективные продуценты микробных препаратов для сельского хозяйства // Достижения науки и техники АПК. 2013. №. 7. С. 35-38.
13. Монастырский О. А. Биопрепараты: типы, рынки в России и в других странах // Агрохимия. 2019. №. 11. С. 86-90.
14. Влияние кратности обработок картофеля эндофитными бактериями Bacillus subtilis на содержание пигментов в листьях, продуктивность и устойчивость к болезням / Л.И. Пусенкова, С.Р. Гарипова, К.А. Федорова и др. // Достижения науки и техники АПК. 2022. Т. 36. № 10. С. 11-17.
15. Эффективность микробиологических препаратов при возделывании ячменя // С.И. Коржов, Т.А. Трофимова, Д. Каргбо и др. // Земледелие. 2022. № 7. С. 40-44.
16. Эндофитные микроорганизмы в фундаментальных исследованиях и сельском хозяйстве / Е. Н. Васильева, Г. А. Ахтемова, В. А. Жуков и др. // Экологическая генетика. 2019. Т. 17. №. 1. С. 19-32.
17. Абрамова А. А., Шаймуллина Г. Х. Оценка количественных изменений в микробиоме почвы и растений яровой пшеницы на ранних стадиях ее развития при обработке биопрепаратами в полевых опытах 2020 и 2021 годов // Агрономия. 2022. №. 3. С. 6-11.
18. Acetylene reduction assay for nitrogenase activity in root nodules under salinity stress / L. Gu, J. R. Loya, S. Subramanian, et al. // Methods in Enzymology. 2023. Vol. 683. P. 253-264. doi:https://doi.org/10.1016/bs.mie.2022.08.044.
19. Методы определения редокс-статуса культивируемых клеток растений: учебно-методическое пособие / Г. В. Сибгатуллина, Л. Р. Хаертдинова, Е. А. Гумерова и др. Казань: Казанский (Приволжский) Федеральный университет, 2011. 61 с.
20. Модифицированная методика определения пролина в растительных объектах / Г. Н. Шихалеева, А. К. Будняк, И. И. Шихалеев и др. // Вісник Харківського національного університету імені В.Н. Каразіна. Серія: Біологія. 2014. №. 21. С. 168-172.
21. Effect of various biological control agents (BCAs) on drought resistance and spring barley productivity / R. Safin, L. Karimova, L. Nizhegorodtseva, et al. // BIO Web of Conferences. France: EDP Sciences, 2020. Vol. 17. Article 00063. URL: https://www.researchgate.net/publication/339553464_Effect_of_various_biological_control_agents_BCAs_on_drought_resistance_and_spring_barley_productivity (дата обращения: 04.11.2023).
22. Effects of Bacillus subtilis on some physiological and biochemical parameters of Triticum aestivum L. (wheat) under salinity / O. Lastochkina, L. Pusenkova, R. Yuldashev, et al. // Plant physiology and biochemistry. 2017. Vol. 121. P. 80-88.
23. Response of plants to water stress / Y. Osakabe, K. Osakabe, K. Shinozaki, et al. // Front. Plant Sci. 2014. Vol. 5. Article 86. URL: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fpls.2014.00086/full (дата обращения: 04.11.2023).
24. Proline, a multifaceted signalling molecule in plant responses to abiotic stress: understanding the physiological mechanisms / U. K. Ghosh, M. N. Islam, M. N. Siddiqui, et al. // Plant Biology. 2022. Vol. 24. No. 2. P. 227-239.
25. Beneficial soil bacterium Bacillus subtilis (GB03) augments salt tolerance of white clover / Q. Q. Han, X. P. Lu, J. P. Bai, et al. // Frontiers in plant science. 2014. Vol. 5. Article 525. URL: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fpls.2014.00525/full (дата обращения: 04.11.2023).
26. Оценка эффекта биологической обработки семян яровой мягкой пшеницы (Triticum aestivum L.) в лабораторных условиях / А. А. Мартынов, Н. А. Боме, Д. А. Базюк и др. // Международный научно-исследовательский журнал. 2023. №. 3 (129). С. 67-77.
27. Аллагулова Ч. Р., Ласточкина О. В. Снижение уровня окислительного стресса в растениях пшеницы под влиянием эндофитных бактерий в условиях засухи // Экобиотех. 2020. Т. 3. №. 2. С. 129-134.
